Nykyisen Tapulikaupungin tienoot liitettiin Helsingin kaupunkiin ns. Suuressa alueliitoksessa 1946, mutta vielä 1970-luvun alussa Tapulikaupungin kerrostaloalue oli peltoa. Täällä toimi valtion sikataloudellinen koeasema, jonka iso sikalarakennus oli nykyisen päiväkoti Mintun paikalla. Menneisyys viljelypeltoina näkyy yhä monin paikoin katuverkossa.
Kerrostaloalueen alkuperäisen asemakaavan laati vuonna 1972 arkkitehtuuritoimisto Lehtovuori–Tegelman–Väänänen. Helsingin kaupunki teki vuonna 1973 aluerakentamissopimuksen Palkkiyhtymän ja Polar-Rakennuksen kanssa. Talot ovat yhtenäisessä koordinaatistossa radan suuntaisesti ja liikennejärjestelmä on ulkosyöttöinen: asuntokadut ovat päättyviä, jolloin niille ei muodostu läpiajoliikennettä. Sen sijaan aluetta halkovat kevyen liikenteen väylät. Niistä keskeisin on itä–länsi-suuntainen Maatullinkuja.
Miljöösuunnittelu perustui ajatukseen, että asukkaat jättävät autonsa tonttien ulkopuolelle, usean taloyhtiön hallitsemille pysäköintialueille. Tapulikaupungin tonteista noin 2/3 on taloyhtiöiden omistamia ja 1/3 vuokrattuja. Myös asuntojen omistuspohja on monipuolinen: on omistusasuntoja, kaupungin vuokra-asuntoja, yksityisiä vuokra-asuntoja, asumisoikeusasuntoja sekä opiskelija-asuntoja.
Kaupunkisuunnittelulautakunta hyväksyi vuonna 2006 Tapulikaupungin kaavoituksen yleissuunnitelman, johon sisältyi runsaasti ehdotuksia täydennysrakentamisesta. Viimeinenkin suunnitelmaan kuulunut asemakaavamuutos tuli voimaan vuonna 2015. Rakentaminen on jo alkanut ja jatkuu vuosia eteenpäin.
